Brion è nato nel New Jersey. Viene da una famiglia di musicisti. Sua madre, LaRue, era un'assistente e cantante, e suo padre, Keith Brion, era un direttore di banda a Yale. Il fratello e la sorella sono diventati rispettivamente un compositore/arrangiatore e una violinista. Brion ebbe difficoltà all'Hamden High School e all'età di 17 scelse di dedicarsi alla carriera di musicista.
Brion è un compositore di colonne sonore di successo e lavora frequentemente per il regista Paul Thomas Anderson, con il quale ha un rapporto preferenziale di lavoro. Ha inoltre contribuito alla musica di Boogie Nights.
In particolare, nelle sue colonne sonore, Brion è noto per il suo uso dei primi strumenti semi-elettronici, come il Chamberlin e l'optigan, per creare realistiche emulazioni di vari strumenti.
Si è guadagnato il premio Grammy per la Miglior Colonna Sonora per il suo lavoro in Magnolia del 1999 e in Se mi lasci ti cancello del 2004.
Brion è stato ingaggiato all'ultimo minuto per scrivere le musiche di scena per Ti odio, ti lascio, ti.... Ha anche scritto colonne sonore per i film I Heart Huckabees, Ubriaco d'amore, Fratellastri a 40 anni (con l'aiuto del collega musicista Chris Thile) e Synecdoche, New York. Inoltre ha fatto anche la composizione dal vivo per un commento musicale sul DVD di Fratellastri a 40 anni.
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